35. stíhací-bombardovací peruť byla původně vytvořena za první světové války dne 12. června 1917 jako 35. letecká peruť v Camp Kelly v Texasu. O dva měsíce později opustila Spojené státy a 20. září 1917 dorazila do Étampes ve Francii. O několik dní později se přesunula do Paříže, kde zůstala do listopadu 1917, poté byla přemístěna do Issoudunu a přidělena k Third Aviation Instruction Center.

Během první světové války nelétala 35. letecká peruť bojové mise. Sloužila jako podpůrná jednotka a jejími hlavními úkoly byla výstavba zařízení leteckých základen a montáž a údržba letadel. Po skončení války v listopadu 1918 se v lednu 1919 přesunula do Clissonu a následující měsíc do Saint-Nazaire, kde se připravovala k návratu do Spojených států. Dne 9. března dorazila do Garden City v New Jersey a o deset dní později byla demobilizována.

Dne 24. března 1923 byla znovu ustavena a přeznačena na 35. stíhací peruť. Aktivace však proběhla pouze administrativně a jednotka neměla žádný personál. Dne 25. června 1932 byla skutečně znovu aktivována na Langley Field ve Virginii a přidělena k 8. stíhací skupině, u níž zůstala po celou druhou světovou i korejskou válku.

Po aktivaci obdržela P-12. Dne 7. listopadu byl oficiálně schválen její znak s černým panterem, podle něhož získala přezdívku „Black Panthers“. V dalších letech používala především P-6, PB-2A a P-36, v menších počtech také YP-37 a A-17.

V roce 1940 přešla na P-40 a 14. listopadu se přesunula na Mitchel Field v New Yorku. V srpnu 1941 zahájila přechod na P-39. Po vstupu Spojených států do války 7. prosince se 35. peruť spolu se zbytkem 8. stíhací skupiny podílela na protivzdušné obraně oblasti New Yorku.

Koncem ledna 1942 opustila Mitchel Field a po železnici odjela do San Francisca. Dne 12. února nastoupila na transportní loď mířící do Austrálie. Do Brisbane dorazila 6. března a začala sestavovat letouny, směs P-39 a P-400. Dne 26. dubna se přesunula do Port Moresby na Nové Guineji. O čtyři dny později provedla první bojovou misi, když smíšená formace 35. a 36. perutě ostřelovala japonské letiště Lae.

Dne 15. května 1942 byla přeznačena na 35. stíhací peruť 8. stíhací skupiny. Pokračovala převážně v obranných hlídkách až do konce června, kdy byla stažena zpět do Austrálie. Z Austrálie létala do 18. září, kdy se vrátila na Novou Guineu do Milne Bay. V boji zůstala do února 1943, kdy ji malárie donutila k návratu do Austrálie. Za akce nad Papuou od 23. července 1942 do 23. ledna 1943 získala první Distinguished Unit Citation (DUC).

V květnu 1943 se vrátila do Port Moresby a o měsíc později vyměnila P-39 za P-40. Dne 25. prosince se přesunula do Finschhafenu. Následující den při krytí obojživelného útoku americké námořní pěchoty na Cape Gloucester narazila 8. stíhací skupina na více než sto nepřátelských letounů. Z 34 nárokovaných sestřelů připadlo 18 na 35. peruť, která neutrpěla žádnou ztrátu. Za tuto akci získala druhou DUC.

Dne 16. ledna 1944 vzlétla 35. peruť k misi nad Saidorem a zachytila smíšenou japonskou formaci Ki-43 a Ki-61. V následném boji si nárokovala 19 potvrzených vítězství a tři pravděpodobná. Za tuto akci získala třetí DUC.

V dubnu 1944 byly P-40 nahrazeny P-38, které peruť používala až do konce války. V dalších měsících létala z několika letišť dálkové doprovodné a útočné mise nad Borneo, Ceram, Halmaheru a jižní Filipíny, kryla konvoje a napadala nepřátelskou lodní dopravu. Koncem listopadu byl její letecký sled umístěn v Dulagu na Leyte.

Čtvrtou DUC získala za ostřelování silného japonského námořního svazu u Mindora dne 26. prosince 1944. Od té doby do konce války kryla vylodění v Lingayenském zálivu, podporovala pozemní síly na Luzonu, doprovázela bombardéry k cílům na asijské pevnině a Formose a v posledních dnech války útočila na letiště a železnice v Japonsku. Po přesunu na Ie Shima na Okinawě začátkem srpna 1945 dosáhla 14. srpna posledních vzdušných vítězství amerických armádních leteckých sil ve válce, když sestřelila pět nepřátelských letounů.

Po japonské kapitulaci byla koncem listopadu 1945 přesunuta do Japonska jako součást okupačních sil. V roce 1946 byla přezbrojena na P-51 a několik dalších let zajišťovala protivzdušnou obranu Japonska ze základen Itazuke, Ashiya a Miho. Po přechodu na F-80 v roce 1949 byla 20. ledna 1950 přeznačena na 35. stíhací-bombardovací peruť 8. stíhací-bombardovací skupiny.

Když 25. června 1950 začala korejská válka, sídlila 35. FBS spolu se zbytkem 8. FBG na Itazuke. Skupina okamžitě dostala za úkol zajistit stíhací krytí evakuace oblasti Soulu před útoky severokorejského letectva. Dne 27. června dosáhla 35. FBS prvních vzdušných vítězství amerického letectva dosažených proudovými letouny, když sestřelila tři bitevní Il-10.

Po celý červenec 1950 létala z Itazuke, protože na Korejském poloostrově chyběla vhodná letiště pro proudový provoz. To však výrazně zkracovalo dobu, po kterou mohly F-80 zůstat nad bojištěm, a proto 1. srpna zahájila přeškolení zpět na F-51. Dne 11. srpna ráno provedla první bojové mise nad Koreou na F-51 a večer se přesunula na Tsuiki v Japonsku.

Z Tsuiki létala stíhací-bombardovací mise až do 7. října 1950, kdy byla přesunuta na Suwon v Jižní Koreji. Dne 23. října následoval přesun na Kimpo a 23. listopadu do Pchjongjangu. Pod silným tlakem čínských a severokorejských pozemních sil byla 4. prosince nucena ustoupit do Soulu.

Protože mezitím dorazilo do Japonska dostatečné množství F-80 k přezbrojení 8. FBG, byla 35. FBS 10. prosince 1950 stažena z boje a přesunuta do Iwakuni. Poslední den roku obnovila bojové operace na F-80 z Itazuke.

Z Itazuke pokračovala v pozemních útocích až do 25. června 1951, kdy se vrátila do Jižní Koreje na Kimpo. Dne 24. srpna se přesunula na Suwon, který zůstal jejím domovem po celý rok 1952 a první měsíce roku 1953.

Pozemní útoky na F-80 pokračovaly do 14. března 1953, kdy byla peruť stažena z bojových operací. Následující měsíc se vrátila do boje ze Suwonu na F-86, které používala ve stíhací i stíhací-bombardovací roli až do konce války.

Za činnost v korejské válce obdržela 35. FBS jednu DUC za období 16. září až 2. listopadu 1950. Dvakrát získala také Presidential Unit Citation Korejské republiky, poprvé za období 27. června 1950 až 31. ledna 1951 a podruhé za období 1. února 1951 až 31. března 1953.

Po skončení korejské války zůstala 35. FBS na Suwonu do 20. října 1954, kdy se vrátila na Itazuke. Z této základny pak létala dalších deset let.
